Το Πρόγραμμα Περιφερειακών Υποτροφιών θεσπίσθηκε στο Κολλέγιο μετά τον Β΄ Παγκόσμιο Πόλεμο, με αφετηρία το άνοιγμα της διαθήκης ενός Έλληνα μετανάστη, του Σταμάτη Δρακόπουλου, νυχτοφύλακα του Wellesley College στις ΗΠΑ, ο οποίος προσέφερε τις οικονομίες όλης του της ζωής για να σπουδάζουν στο Κολλέγιο Αθηνών παιδιά από το χωριό του στη Μεσσηνία.

Χάρη στο Πρόγραμμα Περιφερειακών Υποτροφιών, εκατοντάδες παιδιά από κάθε γωνιά της Ελλάδας –από ορεινά χωριά και απομακρυσμένα νησιά- και από την Κύπρο βρήκαν και αξιοποίησαν στο Κολλέγιο σπουδαίες ευκαιρίες για μόρφωση και, εν συνεχεία, επαγγελματική ανάδειξη και κοινωνική καταξίωση.

Μετά τη διακοπή λειτουργίας του Οικοτροφείου του Κολλεγίου, το 1983, το Πρόγραμμα Περιφερειακών Υποτροφιών ανεστάλη για ένα διάστημα. Ο θεσμός «αναβίωσε» το 1989, προσαρμοσμένος στα νέα δεδομένα. Από το 1989 μέχρι το 2020 έχουν φοιτήσει στο Κολλέγιο 17 περιφερειακοί υπότροφοι από την Ικαρία και τους Φούρνους, την Άνδρο, τη Ρόδο, την Ήπειρο, την Ευρυτανία, τη Μεσσηνία, την Κεφαλονιά, τα Καλάβρυτα, με πλήρη κάλυψη όλων των δαπανών τους (σπουδών, μεταφοράς, διαμονής αυτών και των οικογενειών τους).

Το 2019, θεσπίσθηκε η Υποτροφία «Κωνσταντίνου και Ρέας Νανοπούλου», με σκοπό να βοηθήσει έναν μαθητή που κατάγεται από την ευρύτερη περιοχή της Μαγνησίας και διαμένει εκεί, να φοιτήσει στο Κολλέγιο Αθηνών, με προτεραιότητα σε υποψηφίους που διαμένουν στο Πήλιο, τόπο καταγωγής και γενέτειρα του πατέρα και του παππού του δωρητή.

Το 2020-2021, έγινε προσπάθεια διεύρυνσης του Προγράμματος Περιφερειακών Υποτροφιών. Απονεμήθηκε η Υποτροφία «Ιωάννας Παλαιολόγου» σε μαθητή που κατάγεται από τη Λήμνο και μία ακόμα υποτροφία σε μαθήτρια από τη Μαγνησία.

Το 2022-2023 προκηρύχθηκαν Περιφερειακές Υποτροφίες σε επτά διαφορετικές περιφέρειες και περιφερειακές ενότητες της χώρας και απονεμήθηκαν υποτροφίες σε 11 μαθητές από την Αστυπάλαια, τον Βόλο, τη Ζάκυνθο, την Ικαρία, τα Ιωάννινα, την Κάρπαθο, την Κέρκυρα, την Κεφαλονιά και τη Ρόδο.

To 2023-24 προκηρύχθηκαν Περιφερειακές Υποτροφίες σε δέκα διαφορετικές περιφέρειες και περιφερειακές ενότητας της χώρας και απονεμήθηκαν υποτροφίες σε 8 μαθητές από τη Χαλκίδα, το Βασιλικό Ευβοίας, το Αλιβέρι, το Χρισσό Φωκίδος, το Άργος, τον Βόλο και την Τσαγκαράδα.